Boruto Uzumaki will in die Fußstapfen seines berühmten Vaters Naruto treten und ein Ninja werden.
Shikamaru und seine Gruppe besuchen den Haushalt der Uzumaki, um Kawakis Loyalität zu überprüfen. Boruto ist wütend über Kawakis Festsetzung und schlägt um sich. Kawaki spürt die Chakra-Verbindung zu Naruto durch seine Armprothese.
Boruto und seine Freunde reisen mit einem Raum-Zeit-Jutsu in eine andere Dimension, um Naruto zu retten. Sie treffen auf Boro, ein Mitglied von Kara, der sie mit einem dunklen Nebel lähmt. Das neue Team Sieben beginnt seinen Gegenangriff.
Boruto, Mitsuki, Kawaki und Sarada sind schockiert von Boros Fähigkeit, sich immer wieder zu regenerieren. Sie müssen einen Weg finden, um ihn zu besiegen. Kawaki hat die Idee, dass sie den Kern in seinem Körper finden und zerstören müssen.
Obwohl Boro durch Team 7 schwer beschädigt wurde, randaliert er weiter und droht mit Vernichtung. Plötzlich wird Boruto von Momoshiki Otsutsuki übernommen und entfaltet enorme Kräfte, während Sarada, Mitsuki und Kawaki schockiert zusehen.
Kawaki hat Alpträume und zieht sich zurück. Himawari klaut Essen, um einen Wolf zu füttern. Kawaki begleitet sie und tröstet sie, als der Wolf tot aufgefunden wird. Boruto möchte, dass Kawaki bleibt und gegen Jigen kämpft.
Konohamru und Sai infiltrieren den Otsutsuki-Kult, um Kara zu finden. Sie entdecken eine Maschine zur Erschaffung von Viren und ein Dokument über verstorbene Probanden. Delta erscheint und zerstört den Teleporter.
Ein Eindringling stiehlt Daten über Shinobi aus dem Archiv von Konoha. Shikadai, Chocho und Inojin suchen ihn auf eigene Faust. Kakashi schließt sich ihnen an und sie finden den Eindringling, der jedoch entkommt und zu Jigen geht.
Delta wird von Amado getötet, der dann Shikadai als Geisel nimmt und geheime Informationen über Kara und Jigen anbietet. Naruto und die anderen sehen durch Amados Brille, wie Koji den Otsutsuki Jigen stellt und ein Kampf beginnt.
Koji und Amado haben nur so getan, als wären sie auf Jigens Seite, um ihn zu beseitigen. Jigen ist ein Otsutsuki, der mithilfe eines Götterbaums alles Leben auf dem Planeten entziehen will. Boruto und Kawaki wurden als Gefäße ausgewählt.
Jigen wird von einem natürlichen Feuer aufgezehrt, während Amado erklärt, dass Kawaki als Gefäß für Isshiki noch nicht vollkommen ist und dass er und Koji die momentane Schwäche von Jigen ausgenutzt haben, um ihn zu zerstören.
Naruto evakuiert Konoha und bringt Kawaki in eine geheime Einrichtung, um ihn vor Isshiki zu schützen. Isshiki teleportiert sich nach Konoha und kämpft gegen Naruto und Sasuke, während Boruto seine neuen Kräfte einsetzt.
Isshiki hat Naruto und seine Freunde besiegt und will Boruto an den Zehnschwänzigen verfüttern, um den Götterbaum zu kultivieren. Kurama bietet Naruto an, ihre Kräfte zu vereinen, aber es würde sie beide töten.
Naruto kämpft im Baryon-Modus gegen Isshiki, während Kawaki von Isshiki entführt wird. Isshiki zehrt seine Kräfte auf und hat nur noch wenige Minuten, um ein neues Karma in Kawaki einzubetten.
Naruto und Sasuke kämpfen gegen Isshiki und liegen am Boden. Kawaki muss zeigen, dass er das Zeug hat, um den Kampf zu gewinnen. Momoshiki erscheint und fordert Sasuke und Kawaki erneut heraus. Naruto trifft zum letzten Mal auf Kurama.
Nach ihrem harten Kampf gegen Isshiki und Boruto, der sich in Momoshiki verwandelt hat, versuchen Naruto und seine Leute wieder zurück nach Konoha zu gelangen. Da Sasukes Rinnegan zerstört wurde, muss Boruto ein Zeit-Raum-Ninjutsu nutzen.
Nach dem Kampf gegen Isshiki kehrt langsam die Normalität in Konoha ein, doch der Verlust von Kurama wiegt schwer. Naruto diskutiert mit den anderen Kage über die aktuelle Situation und die mögliche Wiederauferstehung Momoshikis.
Boruto trifft auf Kaito, der ihn ausbooten will. Doch als Kaito von einem Bär angegriffen wird, muss Boruto eine schwere Entscheidung treffen: Hilft er ihm oder besteht er die Prüfung?
Die Teams bereiten sich auf die letzte Prüfung vor, Metal hilft Iwabee und Denki beim Training, während Chocho, Inojin und Shikadai beim Essen streiten. Eine wichtige Nachricht löst gemischte Gefühle bei Namida und Wasabi aus.
Die Chunin-Prüfung steht bevor und Boruto und Mitsuki sind nicht anwesend, was ihre Prüfung gefährdet. Inojin und Hoki kämpfen gegeneinander, während Boruto und Mitsuki ein anderes Problem lösen.
Iwabee ist voller Tatendrang für den zweiten Kampf und glaubt, dass er Wasabi schlagen wird. Wasabi bekommt unerwarteten Besuch von ihrer Familie und erhält ein angeblich legendäres Jutsu, das sie für ein Märchen hält.
Im dritten Kampf der letzten Runde des Turniers kämpfen Sarada und Chocho gegeneinander, aber eine von ihnen fehlt die Entschlossenheit. Währenddessen haben Shinki und Kawaki eine Diskussion, während Boruto und Mitsuki Amado verfolgen.
Nachdem Naruto und Mitsuki disqualifiziert wurden, kämpfen Tsubaki und Denki in einem epischen Kampf Samurai gegen Maschine, bei dem Tsubaki schnell herausfindet, wie Denkis Anzug funktioniert und ihn schließlich besiegt.
Nachdem Borutos Tante Mirai vergiftet aufgefunden wird, bricht Team 7 zu einer Rettungsmission auf, um sie und ihren Mann Konomaharu aus den Händen einer Banditenbande zu befreien, die das Dorf gefangen genommen hat.
Naruto bietet Kawaki die Chance, Shinobi zu werden, aber seine mangelnde Teamfähigkeit führt zu Konflikten mit anderen Shinobis. Boruto entdeckt jedoch einen Hinweis darauf, dass Kawaki nicht so unemotional ist, wie er vorgibt.
Kawaki zweifelt an seiner Fähigkeit als Genin, bekommt aber eine letzte Chance auf Mission. Zusammen mit Shikadai und Cho-Cho müssen sie Mozuku beschützen. Team 7 trifft auf verkleidete Ninja während ihrer eigenen Mission.
Nach einem Angriff auf Cho-Cho und dem Diebstahl von Mozukus Gegenstand, erkennt Shikadai, dass sie zur Zielscheibe anderer Ninja wurden. Kawaki ignoriert Shikadais Befehl und verfolgt die Ninja, um Mozuku zu helfen.
Team 15 wird beauftragt, den Überfall von Räubern zu untersuchen. Tsubaki findet einen Hinweis auf Samurai aus ihrer Heimat und eine bekannte Person, die sie vor langer Zeit respektiert hat und die ihr Angst macht.
Denki führt als Kapitän Team 5 an, um voll automatische Marionetten für Bergbauzwecke zu einer Insel im Land des Wassers zu bringen. Obwohl er körperlich schwach ist und verspottet wird, muss er beweisen, dass er ein echter Ninja ist.
Das Team 7 soll Professor Katasuke zum neuen Kraftwerk im Wasserreich begleiten, da ein Terroranschlag befürchtet wird. Boruto verlässt das Team für einige Stunden, um seinen Freund Kurage zu besuchen. Die Mission scheint entspannt zu sein.
Nach einem Anschlag auf ein Luftschiff und das Gefängnis werden die Inseln im Ostseemeer von Piraten übernommen. Boruto und Karuga wollen helfen, aber dürfen sich nicht frei im Wasserreich bewegen.
Unsere Helden befreien Forscher und Denki's Team von den Funatos, werden aber von Piraten aufgehalten. Sie erreichen die Insel unbeschadet und während Sarada und Mitsuki auf Rettungsmission gehen, erkundet das Team das Schiff.
Kagura bittet Boruto, Kawaki und Buntan, die Festung auszuspähen, während Sarada, Mitsuki, Denki und sein Team versuchen, die Dorfbewohner vor den Furnatos zu retten. Leider werden sie von den Hauptstreitkräften gefangen genommen.
Kagura und die anderen kämpfen auf der schwimmenden Festung der Funatos gegen Tenma, der das Schiff mit den geretteten Inselbewohnern zerstören will, während sie versuchen, die große Chakra-Kanone zu zerstören.
Kapitän Taiki wird tot in seiner Kajüte gefunden und Kyoto wird verdächtigt. Kawaki trifft eine drastische Entscheidung, um die Wahrheit ans Licht zu bringen. Doch jemand auf dem Schiff nutzt die Situation für seine eigenen Zwecke aus.
Nachdem das Schiff mit den geretteten Inselbewohnern auf dem Meer liegen bleibt, kommt Chef Kajiki vorbei und bietet an, es zu reparieren. Währenddessen erfährt Araumi, dass die mobile Festung von Shinobis zerstört wurde.
Während der Überfahrt zur Ersatzteilefabrik lernen sich Ikada und Boruto besser kennen und müssen bei einem Sturm einen Schiffbrüchigen retten. Dabei gibt Ikada sein kleines Geheimnis preis, was die beiden noch enger zusammenschweißt.
Boruto und sein Team reparieren ihr Schiff, während Seiren Rache an den abgewandten Menschen übt und Ikada zur Rede stellt. Hebiichigo plant Rache nach einem Gespräch zwischen Kagura und Sarada.
Im Krieg zwischen Funatos und Kirigakure greifen Piraten an. Kagura und Boruto kämpfen gegen die starke Seiren, die jedes Versteck der beiden findet. Nachdem Kagura verletzt am Boden liegt, schmieden die Jungs einen Plan.
Boruto und seine Freunde wollen zurück nach Konoha, als Kagura herausfindet, dass die Funatos einen Angriff auf Kirigakure planen. Sie beschließen, gemeinsam zu handeln und einen Plan zu schmieden, um die Piraten in eine Falle zu locken.
Funamushis Elitetruppe wird durch eingestürzte Brücken aufgehalten. Ein Spähtrupp wird ausgesandt, um die Lage zu erkunden. Die Dorfbewohner bereiten sich auf den Kampf vor, während Kagura eine Scharade plant, um den Spähtrupp zu täuschen.
Hebiichigo hört zufällig von einem geplanten Hinterhalt und kehrt zurück, um Kagura und die anderen zu warnen. Trotzdem werden sie angegriffen, aber Kagura kann Funamushis Attacke neutralisieren. Allerdings wird er schwer verletzt.
Kagurua ist schwer verletzt und Boruto greift Funamushi an. Durch seine Wut wird das Karma freigelegt und Boruto erhält unglaubliche Kräfte, mit denen er Funamushi besiegt und die restlichen Funatos vertreibt.
Die Dorfbewohner müssen sich gegen die Funatos verteidigen und suchen verzweifelt nach Nahrung, aber als Denki, Metal und Iwabee auf der Suche nach Obstbäumen von den Funatos umzingelt werden, scheint alles verloren zu sein.
Die Funatos greifen das Dorf an, Boruto und seine Freunde kämpfen gegen sie. Boruto gelingt es, Funamushis Jutsu zu stoppen, aber Hebiichigo stirbt. Buntan erledigt Funamushi und die Funatos ziehen sich zurück.
Der Kampf gegen Funamushi ist vorbei, aber Boruto und seine Freunde sind noch nicht zufrieden. Sie wollen die Funatos besiegen und suchen gleichzeitig nach ihren verschollenen Kameraden Denki und Iwabee, während das Chaos um sie herum tobt.
Ikada kehrt nach Hause zurück, um sich um seine schwer verletzte Schwester zu kümmern. Kobuna fragt ihn, ob er sich dem Kampf anschließen wird, aber Ikada lehnt ab. Sein Vater und die anderen Mitglieder des Clans sind verärgert darüber.
Boruto kämpft mit Schuldgefühlen, als er erfährt, dass Ikada die Funatos in die Schlacht führt. Währenddessen versucht Isari mit Chojuro einen Friedensvertrag auszuhandeln, um den Krieg zu beenden und den Frieden wiederherzustellen.
Boruto, Sarada und Mitsuki wollen zu Meister Mizukage gelangen, um ihn davon zu überzeugen, den Krieg zu beenden. Doch dafür benötigen sie erst einmal ein Schiff. Auf der Schiffsbauinsel versuchen sie sich eins auszuleihen.
Boruto, Sarada und Mitsuki stellen Ikada zur Rede, um ihn davon zu überzeugen, den Krieg mit Kirigakure endlich zu beenden. Jedoch ist der Hass in Ikada fest verankert.
Boruto, Mitsuki und Sarada kämpfen gegen Ikada, der von Hass erfüllt ist. Boruto bietet sein Leben an, um den Krieg zu beenden, aber Ikada bleibt unbeeindruckt. Schließlich gelingt es ihnen, Ikada in letzter Sekunde aufzuwecken.
Boruto und seine Freunde werden für ihre Taten im Wasserreich belobigt, aber Boruto ist besorgt um Ikada, dessen Schicksal ungewiss ist. Kawaki scheint ebenfalls Probleme zu haben und gerät mit Boruto aneinander.
