Boruto Uzumaki will in die Fußstapfen seines berühmten Vaters Naruto treten und ein Ninja werden.
Himawari wird dazu gedrängt, über ihre berufliche Zukunft nachzudenken. Da ihre Familie für sie den Weg des Shinobis in Betracht zieht, nimmt sie an einem Kurs an der Akademie teil. Dort lernt sie ihre Mitstreiter Eho und Yuina kennen.
Mitsuki findet einen verwundeten Mann in einer Gasse, welchen er wieder gesund pflegt. Der Mann stellt sich als Samidare vor und erzählt, dass er seine Schwester in Konoha besuchen wolle. Später entpuppt sich Samidare als Massenmörder.
Chocho trainiert mit ihrem Vater, um den Schmetterlingsmodus zu meistern, leider wird sie, sobald sie ihre abgespeckte Form annimmt, immer schwächer als zuvor. Als sie nach dem Training mit ihrem Vater essen geht, stößt Anko zu ihnen.
Hako, Hoki und Renga entdecken das Versteck der Organisation Kara, woraufhin Sasuke und Sai hineingehen, um dieses auszukundschaften. Sie kommen nicht weit, als sie von einem Mann namens Garashi angegriffen werden.
Boruto, Sarada, Mitsuki, Konohamaru und ein skurriler Mann namens Mugino machen sich gemeinsam im Talreich auf die Suche nach Anato, einem Forscher eines ansässigem Medizinkonzerns. Dieser ist laut seiner Frau seit einem Monat verschollen.
Boruto, Sarada, Mitsuki, Konohamaru und Mugino versuchen, den mutierten Anato ruhigzustellen. Dabei kommt es zum Kampf. Aus irgendeinen Grund sind alle Angriffe gegen Anato wirkungslos. Die Situation scheint aussichtslos.
Boruto, Sarada, Konohamaru und Mugino begeben sich auf die Suche nach den Hashirama-Zellen ins Stillreich. Dort erfahren sie, dass die Sachen eines verschwundenen Mitarbeiters aus Victors Firma auf dem Schwarzmarkt verkauft werden.
Der als Kirisaki getarnte Konohamaru schafft es, mithilfe von Misukis Antikörpern den Butler zu retten. Dieser bringt sie daraufhin zu seiner Herrin, Lady Sakuya, die mit den Hashirama-Zellen ihre Jugend wieder zurückerlangen möchte.
Auf der Flucht vor den Dorfbewohnern treffen Boruto und Konohamaru wieder auf Sarada und Mugino. Da Boruto mit einem starken Parfüm besprüht wurde, können die Diebe ihn aus größerer Entfernung riechen.
Als Naruto, Sarada und Mitsuki von drei Shonin überrascht werden, gesellen sich Mugino und Konohamaru zu ihnen. Die Shonin schaffen es, die Ninja davon zu überzeugen, dass sie nichts mit dem Diebstahl der Hashirama-Zellen zu tun hatten.
Im Kampf gegen das Team setzt Yuga ein ihnen unbekanntes Jutsu ein und beschwört, im Tausch gegen sein Leben, eine Kreatur, welche mit ihnen in eine Barriere eingeschlossen wird. Das Team muss gegen die Kreatur kämpfen.
Noch zwei der vier Brüder sind übrig. Als Boruto und die anderen sie einholen, zieht Asaka weiter. Hiruga bleibt, um die Ninja aus Konoha aufzuhalten. Er wendet ein verbotenes Jutsu an, um sich und seine Gegner in die Hölle hinabzuziehen.
Boruto kann Hiruga überzeugen, dass sie Asaka folgen und vor Deepa warnen müssen. Gesagt, getan. Kurz darauf taucht auch Victor auf. Der alte Mann und Deepa stecken unter einer Decke. Ein Kampf entbrennt.
Boruto und Sarada werden von Mitsuki gerettet und zu Yubina gebracht, die sie mit Erster Hilfe versorgt. Mugino und Konohamaru bringen sie später zurück nach Konoha. In Konoha angekommen, werden sie von Sakura und Shizune geheilt.
Boruto und Sarada haben ihr neues Training begonnen. Boruto wird von Kakashi trainiert und möchte ein neues Rasengan erlernen, während Sarada die Unterweisung ihres Vaters genießt und sich das Chidori aneignen möchte.
Shikadai, Chocho und Inojin bekommen eine neue Mission von Naruto aufgetragen. Sie sollen zusammen mit Leuten aus Sunagakure nach einer Marionette suchen. Genau diese Marionette hat Shikadai damals beim Kampf gegen Urashiki besiegt.
Boruto und Sarada setzen ihr hartes Training fort. Beide merken, dass sie an ihre Grenzen stoßen. Boruto seinerseits bekommt Unterstützung von Shikadai, Inojin und Chocho. Gemeinsam versuchen sie, eine Lösung für Borutos Dilemma zu finden.
Boruto fordert Shojoji zum Kampf heraus und ist sich ganz sicher, dass er gewinnen wird. Er hat sich heimlich neue Tricks raufgeschafft, von denen sein Gegner nichts weiß. Im Kampf zeigt sich Shojoji siegessicher und routiniert.
Denki, Iwabee und Metal sind im Krankenhaus und treffen dort auf Natto. Dieser erweist sich als störender, kleiner Quälgeist, denn er verursacht überall Chaos und Unruhe. Zuerst wollen sich die drei Freunde von ihm abwenden.
Boruto und Sarada haben die unerfreuliche Aufgabe, Mia etwas von Anato zu überbringen - seinen Ehering. Mia kann nicht glauben, was mit Anato passiert sein soll, und will den Firmenchef Victor zur Rede stellen.
Der alte Victor verfolgt einen finsteren Plan. Er will einen Götterbaum züchten, ganz für sich allein. Victor weiß, dass dies verboten ist und er damit gegen sämtliche Regeln verstößt, aber nichts kann ihn von seinem Ziel abhalten.
Es kommt zum Kampf zwischen Boruto und Sarada und Deepa. Boruto und Sarada, die hier als Team antreten, müssen alles geben und ihre allerneuesten Techniken anwenden. Um seinem Ziel etwas näher zu kommen, hat Victor Geiseln genommen.
Der Kampf gegen Kara hat begonnen. Naruto und Shikamaru überlegen, welche Maßnahmen sie treffen sollen, um die Bewohner der Stadt zu schützen. Sie erwägen, die Tore zu schließen, aber würde das die Leute nicht noch mehr verunsichern?
Es herrscht große Aufregung in Konoha, denn das automatische Tor der Stadt hat einen Eindringling aufgespürt. Um wen handelt es sich genau? Das kann ihnen das System nicht sagen. Um das herauszufinden, werden Zweier-Teams gebildet.
Alle finden sich zusammen, um den Gedenktag des Vierten Ninja-Krieges zu feiern. An diesem Tag werden die Großväter und Vorfahren der Einwohner geehrt. Es ist nicht nur für Konoha ein besonderer Tag, sondern auch für die fünf Großreiche.
Victor reibt sich die Hände, denn sein Luftschiff ist so gut wie fertig. Es hat einige ganz besondere Tricks auf Lager. Das Spektakulärste daran ist wohl der einzigartige Tarnmodus, mit dem das Luftschiff einfach unsichtbar wird.
Boruto fällt ein, dass seine Mutter bald Geburtstag hat. Natürlich hat er auch noch kein Geschenk! Schnell geht er in die Stadt, um sich auf die Suche zu machen. dort trifft er auf Mugino, der ihn zu sich nach Hause einlädt.
Jigen ist entsetzt, denn es gibt schlechte Nachrichten. Das wertvolle Gefäß, welches mit dem Luftschiff transportiert werden sollte, ist verschwunden. Das Gefäß ist der einzige Schlüssel, um Karas Wunsch zu erfüllen.
Naruto beauftragt Boruto, Sarada und Mitsuki, seine Armprothese ins Labor nach Ryutan zu bringen. Währenddessen eröffnet Jigen Amado, dass er nicht glaubt, dass Victor für den Absturz des Luftschiffes verantwortlich ist.
Boruto und sein Team sind im Forschungslabor in Ryutan angekommen, wo sie die Armprothese Narutos abgeben sollten. Dort lernen sie Akita kennen, Katasukes Nachfolgerin in der Forschungsleitung, und sie treffen eine alte Freundin wieder.
Boruto und sein Team ziehen los, um Konohamaru und Mugino aufzuspüren. Bei ihrer Suche stoßen sie auf das Luftschiff und Marionetten, die an der Absturzstelle herumliegen. Sie werden von ihnen angegriffen.
Mugino hat sich geopfert, damit Boruto und die anderen entkommen konnten. Der Schmerz ist tief, aber trotzdem müssen sie einen Ausweg aus dieser misslichen Lage finden, denn Ao ist beim Höhleneinsturz nicht ums Leben gekommen.
Boruto und seine Freunde spüren Ao in seinem Versteck auf, um Rache für Mugino zu nehmen. Ohne seine Shinobi-Kräfte ist Ao zwar geschwächt worden, doch nun bedient Ao stattdessen der Kampfesweise seiner neuen Herren, der Kara.
Gerade haben sie Ao besiegt, da stellt sich Boruto und seinen Freunden ein noch mächtigerer Gegner in den Weg: Koji Kashin. Der tötet kurzerhand seinen gescheiterten Verbündeten Ao und stürzt sich direkt auf Konohamaru.
Delta sorgt sich um die Mission der Kara, das mysteriöse Gefäß aus dem Luftschiff zu bergen. Sie macht sich auf den Weg um herauszukriegen, warum Koji Kashin so lange braucht. Bei ihm angekommen, erkennt sie, was Koji Kashin zögern lässt.
Garo, den Delta als Unterstützung zur Ergreifung Kawakis mitgebracht hatte, nutzt die Gelegenheit, sich ausgiebig an diesem zu rächen. Delta muss mit ansehen, wie die beiden einen Endkampf ausfechten, ohne dass Koji Kashin eingreift.
Im Forschungslabor wird ein mysteriöser Jugendlicher festgehalten, der über außergewöhnliche körperliche Fähigkeiten verfügt. Seine Zellen können sich spontan regenerieren, außerdem kann er sein Energie-Niveau nach Belieben steuern.
Der schwer verletzte Kawaki ist immer noch auf der Flucht, aber sein Arm regeneriert sich kaum, weil er schon ewig nichts gegessen hat. Dabei trifft er auf eine ebenso hungrige und ausgestoßene Kreatur.
Kawaki liegt im Krankenhaus, um sich von den Verletzungen zu erholen, die er sich bei seiner Flucht zugezogen hatte. Ein Rückblick zeigt, wie Kawaki aufgewachsen ist. Der Vater behandelte seinen Sohn schlimmer als jeden Hund.
Naruto beruft ein Treffen der fünf Kage ein, um die anderen zu überzeugen, dass Kawaki nicht weggesperrt wird. Als Kawaki aus dem Krankenhaus entlassen wird, nimmt Naruto den verwirrten jungen Mann bei sich zu Hause auf.
Naruto hat den geheimnisvollen Jungen mit dem Namen Kawaki bei sich zu Hause aufgenommen, um ihn jederzeit im Blick zu haben. Seine Kräfte sind gewaltig und könnten Konoha gefährden. Andererseits weiß Naruto, wie einsam er ist.
Naruto führt Kawaki durch Konoha. Sie treffen zufällig Sarada, die den Jungen näher kennenlernen möchte und sie ein Stück begleitet. Zusammen essen sie Taiyaki, und Sarada bietet Kawaki ihre Freundschaft an.
Koji und Delta, zwei mysteriöse Agenten, spähen Konoha aus und Koji gelingt es, die Chakra-Sensoreinheiten zu umgehen und in die Stadt einzudringen. Indessen versuchen Sarada und Mitsuki, dem unnahbaren Kiwaki doch etwas näher zu kommen.
Koji Kashin hat Kawaki aufgespürt. Er sitzt im Haus des Hokage und versucht tatsächlich, die Vase zusammenzukleben, die bei seinem Wutanfall damals zu Bruch gegangen war. Boruto erkennt an, dass er sich Mühe gibt.
Delta hat Kawaki aufgespürt. Auf der Lichtung, auf der eben noch Naruto mit seinem Sohn Boruto trainiert hat, entbrennt jetzt ein Kampf zwischen ihm und Delta. Naruto stellt sich rückhaltlos vor Kawaki.
Der Kampf zwischen Delta und Naruto dauert an. Der Shinobi hat ihre Schwachstelle entdeckt. Delta kann zwar die Angriffe absorbieren, doch sie muss die darin enthaltene Energie in ihrem Körper speichern, dessen Kapazität nicht endlos ist.
Kawaki hat einen Unterarm verloren. Die Spezialisten von Konoha können das Gewebe nicht regenerieren, aber Naruto hat eine Idee: Er versorgt eine der für ihn gefertigten Prothesen mit Chakra, damit Kawaki beide Hände zur Verfügung hat.
Kawaki erfährt, dass ein mächtiger Geist von Geburt an in Narutos Körper haust, der ihm immense Macht verleiht, aber auch große Qualen erleiden ließ. Unterdessen führt Kawaki seine Ausbildung bei Naruto und den Shinobi fort.
Der Kara Boro, der auch als Großmeister eines Erlöserkults fungiert, widmet sich seiner verschworenen Gemeinde und bereitet sie auf die Ankunft einer befreienden Macht vor - eines Otsutsuki, der noch am Leben sei.
Jigen erscheint persönlich im Haus des Hokage, um Kawaki zurückzuholen. Der wehrt sich, und es kommt zum erbitterten Kampf zwischen Jigen und Naruto. Da schreitet Kawaki ein und bietet an mitzugehen, wenn Naruto dafür verschont werde.
Jigen hat Naruto in eine andere Dimension entführt, um ihm den Rest zu geben. Allerdings hat er nicht damit gerechnet, dass Sasuke dem Hokage zu Hilfe kommen würde. Zu zweit rüsten sie sich nun zum Endkampf gegen Jigen.