Boruto Uzumaki will in die Fußstapfen seines berühmten Vaters Naruto treten und ein Ninja werden.
Einen Tag vor dem Beginn an der Ninja-Akademie beobachtet Boruto, wie Denki von Jugendlichen bedrängt wird. Er hilft ihm und zeigt dabei seine Ninjutsu-Fähigkeiten. Denki erzählt ihm von Problemen mit seinem Vater.
Boruto musste nach einer Aktion Hausarrest absitzen und verpasste die ersten zwei Wochen an der Akademie. Als er zurückkehrt, zeigt er sich gut gelaunt und selbstsicher, was bei seinen Mitschüler:innen Bewunderung und Skepsis auslöst.
Boruto und einige seiner Klassenkamerad:innen müssen zur Strafe den Hokage-Felsen reparieren, weil er beim Shuriken-Training über die Stränge geschlagen hat. Metal Lee, Rock Lees Sohn, ist ebenfalls dabei und kämpft mit Nervosität.
An der Ninja-Akademie entwickelt sich schnell ein intensiver Konkurrenzkampf zwischen den Mädchen und Jungen. Shino organisiert daraufhin einen Wettkampf, dessen Ergebnisse die späteren Noten der Schüler:innen beeinflussen.
Boruto, Iwabee und Shikadai werden Zeugen, wie ein ehemaliger Schüler der Akademie in der Stadt durchdreht und Chaos anrichtet. Der Chaot wird von Mitsuki besiegt, den Shino später als neuen Mitschüler vorstellt.
Shino, unter dem Einfluss einer blauen Aura, lockt Boruto, Shikadai und Mitsuki in den Wald, um sie zu töten. Dank einer Beobachtung von Shikadai können die drei Schüler entkommen.
Die Mädchen Chocho, Sumire und Sarada werden von Magire, einem Jungen aus der Parallelklasse, verfolgt. Er ist in Sumire verliebt und bringt die Gruppe in große Gefahr, indem er unerwartete Kräfte zeigt.
Boruto und seine Freund:innen Shikadai, Iwabee und Denki haben einen Ninja-Film im Kino gesehen. Während Iwabee und Denki begeistert sind, bleibt Boruto skeptisch, da er weiß, dass echte Ninjas nicht immer coole Kämpfer sein können.
Hanabi kämpft mit Boruto, um zu testen, ob er das Byakugan besitzt, was jedoch nicht in Erscheinung tritt. Trotzdem glauben Hanabi und Hiashi, dass Boruto besondere Augenfähigkeiten hat.
Boruto, Shikadai und Mitsuki beobachten weiterhin den "Geist". Die Schüler:innen der Akademie sollen ein Berufspraktikum absolvieren. Boruto und seine Freunde entscheiden sich für die Post, um die Stadt besser überwachen zu können.
Sumire hat beim letzten Angriff eines vom Geist Besessenen nur leichte Verletzungen erlitten. Boruto und seine Freunde versuchen weiterhin, während ihrer Postrunden Hinweise auf den Geist zu finden, verpassen jedoch erneut einen Überfall.
Bei einer Team-Übung helfen nur Boruto und Mitsuki ihrem Kameraden Denki, wodurch sie das Ziel nicht rechtzeitig erreichen. Sensei Shino erklärt der Klasse, dass sie bei einem echten Test alle durchgefallen wären.
Sai findet die sterblichen Überreste von Tanuki Shigaraki, der an einer mächtigen Waffe für Danzo arbeitete. Seine Tochter Sumire ist Borutos Klassenkameradin und laut Mitsuki die Täterin in den Geist-Fällen, was Boruto nicht glauben will.
Boruto stürzt in eine andere Dimension, wo er von Nue angegriffen wird. Mitsuki kommt ihm zur Hilfe und gemeinsam besiegen sie Nue. Sumire verhindert jedoch, dass Mitsuki Nue tötet, und erzählt von ihrer schwierigen Kindheit.
Sumire wird in Schutzhaft festgehalten und Sai verschweigt, dass andere Schüler:innen beteiligt waren. Es ist unklar, ob sie zur Akademie zurückkehrt oder in eine andere Stadt wechselt. Shino kündigt die Bildung neuer Dreierteams an.
Denki hat Probleme mit der Chakra-Konzentrationsübung und fürchtet, ein Jahr wiederholen zu müssen. Seine Freund:innen versuchen zu helfen, aber erst Metal Lee bringt mit guten Ratschlägen und dem richtigen Outfit den Durchbruch.
Sakura überlässt Sarada das Haus und bittet sie, ein Kuscheltier ins Krankenhaus zu bringen. Sarada verliert das Kuscheltier unterwegs und die Suche danach gestaltet sich schwierig.
Himawari ist krank, und Boruto denkt an Narutos Hokage-Ernennung und Himawaris Byakugan-Erwachen zurück. In der Gegenwart streiten Naruto und Boruto über das beste Essen für Himawari, was Hinata verärgert und sie beide rauswirft.
Boruto wird beim Verunstalten des Hokage-Felsens von Shikamaru erwischt, während Sarada deprimiert ist, weil sie ihren Vater vermisst.
Sasuke erscheint und wird sofort von einem mysteriösen Jungen mit Sharingan angegriffen. Nachdem der Junge spurlos verschwindet, informiert Sasuke Naruto. Naruto will sich mit Sasuke treffen, während Sarada Antworten auf ihre Fragen sucht.
Sakura ist besorgt, als sie erfährt, dass Sarada abgehauen ist. Sarada trifft ihren Vater, der sie nicht erkennt. Naruto und Chocho klären die Situation auf, aber Sasuke ist nicht erfreut über Narutos Anwesenheit.
Sakura wird von Shin Uchiha in sein Versteck entführt und als Geisel gehalten. Sasuke und Naruto suchen bei Orochimaru nach Informationen und erfahren alles über Shins Hintergrund.
Naruto und Sasuke entdecken Shins Versteck und kämpfen gegen ihn. Während Naruto gegen die Klon-Armee kämpft, erreichen Sarada und Sasuke Sakura. Shin greift Sakura an, aber Sasuke rettet sie rechtzeitig.
Sakura und Sarada kommen sich näher und stellen ein neues Familienfoto auf. Sarada trainiert ihre Kräfte, unterstützt von Konohamaru, mit dem Ziel, Hokage zu werden. Boruto plant einen Streich für die Konferenz der Fünf Kage.
Naruto plant, die Beziehungen zum Wasserreich zu verbessern und schickt Boruto und seine Klassenkamerad:innen nach Kirigakure. Dort lernen sie Kagura kennen, der sie durch das modernisierte Dorf führt.
Bei ihrem Besuch in Kirigakure treffen Boruto und seine Freunde auf den neuen Mizukage Chojuro und die ehemalige Mizukage Mei. Boruto ist von Chojuros Rede gelangweilt, und der Kage verschont die Schüler mit weiteren Ansprachen.
Boruto und seine Freunde retten mit Kaguras Hilfe Denki vor Hachiya, während Shizuma Chaos in Kirigakure plant. Kagura gesteht, der Enkel von Yagura zu sein und fürchtet sein Schwert, aber Boruto akzeptiert ihn.
Kagura beschließt, das Erbe als Träger eines der sieben Shinobi-Schwerter anzutreten und beginnt mit dem Training. Shizuma versucht jedoch, ihn auf seine Seite zu ziehen, um einen neuen Krieg zu beginnen und Boruto zu töten.
Shizuma erklärt Kirigakure den Krieg, während Boruto und Sarada versuchen, Chojuro zu überzeugen, ihnen zu helfen, Shizumas Bande zu besiegen und Kagura zu retten. Sarada wird schwer verletzt.
Ein gnadenloser Kampf zwischen Buntan und Sarada entbrennt. Sarada nutzt ihr Sharingan, um den Blitzen auszuweichen, was Buntan als unfair empfindet. Trotz der intensiven Auseinandersetzung gewinnt Sarada schließlich die Oberhand.
Während des Showdowns zwischen Boruto, Kagura und Shizuma versucht Boruto, Kagura zur Vernunft zu bringen, doch Shizumas Einfluss ist überwältigend. Mitsuki greift ein und enthüllt die Wahrheit über Shizumas Plan, was den Bann bricht.
Nach einem nervenaufreibenden Schulausflug kehrt Boruto nach Hause zurück, wo seine Schwester Himawari sehnsüchtig auf ihn wartet. Er hat vergessen, ihr ein Souvenir mitzubringen und verspricht, die Süßigkeiten aus Kirigakure zu besorgen.
Inojin hat plötzlich keine Lust mehr auf Malen und kann deshalb sein Gemälde der Bestien Jutsu nicht mehr anwenden. Sein Vater Sai vermutet, dass Borutos kleine Schwester Himawari ihm helfen kann, die Freude am Malen wiederzugewinnen.
An der Akademie stehen die Abschlussprüfungen an, doch Boruto hat Angst, dass die Freundschaften mit seinen Klassenkamerad:innen auseinandergehen könnten. Deshalb plant er einen Campingausflug, um die Gruppe zu stärken.
Während der Prüfungsvorbereitungen taucht ein mysteriöser Journalist namens Scare auf, der einen Artikel über die Schüler:innen schreiben will. Borutos gleichgültige Art beunruhigt ihn, weshalb er ihm eine Warnung ausspricht.
Nach der schriftlichen Abschlussprüfung müssen die Genin in einer praktischen Prüfung gegen ihre Lehrer:innen antreten, einschließlich des sechsten Hokage, Kakashi.
Boruto erreicht als erster Kakashi während der Prüfung, wird jedoch trotz aller Anstrengungen überwältigt und kritisiert. Mit Unterstützung seiner Freund:innen gelingt ihm die Flucht, doch Kakashis harte Worte hinterlassen Spuren.
Sarada, Mitsuki und Boruto werden zu "Team 3" ernannt, aber es gibt Spannungen zwischen Sarada und Boruto. Sarada bittet schließlich darum, in ein anderes Team wechseln zu dürfen.
Mitsuki wacht ohne Erinnerungen bei Orochimaru auf, der ihm erzählt, dass ein Shinobi namens Log sein Gedächtnis gestohlen hat, und bittet ihn, auf eine Mission zu gehen, um es zurückzubekommen.
Team 7 soll ein Dorf von Banditen befreien, die regelmäßig Vorräte stehlen. Während der Mission lernen sie Lady Kiri kennen, die nach dem Tod ihres Vaters Bürgermeisterin wurde, und entdecken, dass die Mission gefährlicher ist als erwartet.
Iori enthüllt seine wahre Identität und entführt Lady Kiri zu Hidari, erhält jedoch kein Lob. Konohamaru täuscht Hidari mit einer falschen Besitzurkunde, um ihn und seine Mitstreiter zu überwältigen. Team 7 muss effektiv zusammenarbeiten.
Boruto ist frustriert, weil Team 7 nur noch für einfache Aufgaben und Botengänge eingesetzt wird. Konohamaru erinnert sie daran, dass auch solche Aufgaben zum Alltag eines Ninja gehören.
Der Bombenalarm im Einkaufszentrum entpuppt sich als Ablenkungsmanöver, während Unbekannte einen wertvollen Edelstein aus der Bank stehlen. Mit Hilfe des Forschers Katasuke findet Team 7 heraus, dass der Edelstein bald verkauft wird.
Die Byakuya-Bande, die sich als "edle Räuber:innen" darstellt, stiehlt bei den Reichen und gibt den Armen. Dies führt zu gemischten Meinungen im Dorf. Sogar in Shikadais Umfeld gibt es ein Mitglied der Bande.
In Konoha gibt es soziale Unruhen, da unzufriedene Arbeiter:innen gegen schlechte Arbeitsbedingungen demonstrieren. Naruto, Sai und Shikamaru vermuten einen Zusammenhang mit der Byakuya-Bande. Ryogi erinnert sich an seine schwere Kindheit.
Shikadai, Inojin und Chocho analysieren die geplanten Demonstrationszüge und bemerken, dass das Muster den Zügen bei Shikadais Shogi-Spielen ähnelt. Shikadai erkennt daraufhin, dass der Demonstrationszug nur ein Täuschungsmanöver ist.
Im Schnellzug zur Grenze des Feuerreichs kommt es zum Kampf zwischen Gekko und Ryogi sowie Boruto und Shikadai. Gekko hat zunächst die Oberhand mit seinen Spiegeln und Genjutsu, aber Shikadai kann das Genjutsu durchbrechen.
Team 5, bestehend aus Iwabee, Metal Lee und Denki, soll in einer TV-Doku über das Leben als Ninja mitwirken, um junge Menschen für die Ninja-Ausbildung zu begeistern. Da sie keine geübten Schauspieler sind, wird die Mission schwierig.
Suika Kannonji teilt den Teams neue Missionen zu. Team 15, bestehend aus Namida, Sumire und Wasabi, soll entlaufene Tiere einfangen und zurückbringen. Sensei Hanabi entdeckt jedoch, dass die Missionsinformationen unvollständig sind.
Die Lehrer:innen bewerten die Erfolge und Fehltritte ihrer Schützlinge für die Chunin-Prüfung. Konohamaru und die anderen haben unterschiedliche Meinungen über Borutos Eignung. Unter Alkoholeinfluss eskaliert die Situation schließlich.
Boruto ist schlecht auf seinen Vater Naruto zu sprechen, da dieser nicht zu seinem Geburtstag gekommen ist. Naruto hatte ihm jedoch versprochen, an diesem besonderen Tag da zu sein.